McNab’s “Resource Rule” and adaptive changes in the skull of the common shrew (Sorex araneus L., Eulipotyphla, Soricidae) from different ecosystems

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

Adaptive features of the skull were compared with the resource of soil macrofauna in populations of three monomorphic chromosomal races of the common shrew from different ecosystems. In the severe climatic conditions of the shrubby tundra of the Vorkuta area (67°29ʹ N), with extremely low abundance of large oligochaetes (earthworms), the population of the Serov race is characterized by small sizes of the skull and brain capsule, a relatively short arm of the temporal muscle strength, a weak jaw compression force therefore being likely. In the tundra ecosystem, McNab’s “resource rule” is confirmed while Bergman’s rule (optimization of metabolism by a relative reduction of the body surface area) is violated. In the severe climatic conditions of the mountainous areas of the northern taiga in the northern Urals (62°05ʹ N, 520– 650 m above sea level), with high numbers of earthworms, the Serov race is characterized by large sizes of both skull and brain capsule, a lengthened temporal muscle force arm, therefore, increased temporal muscle mass and jaw compression force thus being likely and corresponding to McNab’s “resource rule” and Bergman’s rule. In spruce-broadleaved forests between the Upper Volga River area and Oka River (55°44ʹ N) with high abundance of earthworms, small sizes of the skull and brain capsule are characteristic of the Moscow race, the force of jaw compression being increased by an increase in the arm of temporal muscle strength. Under the best climatic conditions, a decreased size of the Moscow race is consistent with Bergman’s rule and violates McNabb’s “resource rule”. The results of the study show that climatic conditions are capable of directly affecting the body size of shrews, not only indirectly through the productivity of the environment, thus confirming Bergman’s rule.

Full Text

Restricted Access

About the authors

V. N. Orlov

Severtsov Institute of Ecology and Evolution, Russian Academy of Sciences

Author for correspondence.
Email: orlovvic@yandex.ru
Russian Federation, Moscow

A. V. Bobretsov

Pechoro-Ilych State Nature Reserve

Email: avbobr@mail.ru
Russian Federation, Komi Republic, Yaksha

D. M. Krivonogov

Lobachevsky State University of Nizhny Novgorod (Arzamas Branch)

Email: deniskrivonogov@mail.ru
Russian Federation, Arzamas

A. V. Shchegol’kov

Lobachevsky State University of Nizhny Novgorod (Arzamas Branch)

Email: mister.shegolkov@yandex.ru
Russian Federation, Arzamas

References

  1. Акулова Л. И., Долгин М. М., Колесникова А. А., 2017. Распространение и численность дождевых червей (Lumbricidae) в подзоне средней тайги Республики Коми // Вестник Института биологии КН УРО РАН. № 1. С. 4–16.
  2. Бобрецов А. В., 2004. Обыкновенная бурозубка // Млекопитающие Печоро-Илычского заповедника. Сыктывкар: Коми кн. изд-во. С. 46–64.
  3. Бобрецов А. В., Куприянова И. Ф., Калинин А. А., Петров А. Н., Павлова С. В., Щипанов Н. А., 2012. Морфологическая дифференциация обыкновенной бурозубки (Sorex araneus) на северо-востоке Европейской части России // Зоологический журнал. Т. 91. № 5. С. 605–618.
  4. Бобрецов А. В., Петров А. Н., Быховец Н. М., Щипанов Н. А., 2020. Краниометрическая изменчивость обыкновенной бурозубки (Sorex araneus, Eulipotyphla) на Северо-Востоке Европейской части России: оценка влияния разных факторов // Зоологический журнал. Т. 99. № 6. С. 670–683.
  5. Васильев А. Г., Фалеев В. И., Галактионов Ю. К. и др., 2004. Реализация морфологического разнообразия в природных популяциях млекопитающих. 2-е изд. испр. Новосибирск: Изд-во СО РАН. 232 с.
  6. Васильев А. Г., Шарова Л. П., 1992. Соотношение географической и хронографической изменчивости обыкновенной бурозубки на Урале // Морфологическая и хромосомная изменчивость мелких млекопитающих. Екатеринбург: Наука. С. 94–108.
  7. Гераськина А. П., 2016. Население дождевых червей (Lumbricidae) в основных типах темнохвойных лесов Печоро-Илычского заповедника // Зоологический журнал. Т. 95. № 4. С. 394–405.
  8. Григорьева О. О., Борисов Ю. М., Стахеев В. В., Балакирев А. Е., Кривоногов Д. М., Орлов В. Н., 2015. Генетическая структура популяций обыкновенной бурозубки Sorex araneus L. 1758 (Mammalia, Lipotyphla) на сплошных и фрагментированных участках ареала // Генетика. Т. 51. № 6. С. 711–723.
  9. Долгов В. А., 1985. Бурозубки Старого Света. М.: Изд-во Моск. ун-та. 221 с.
  10. Зайцев М. В., 2005. Эколого-морфологические особенности функционирования жевательного аппарата землероек // Эволюционные факторы формирования разнообразия животного мира. М.: Товарищество научных изданий КМК. С. 135–145.
  11. Козловская Л. С., 1955. К характеристике почвенной фауны Большеземельской тундры // Доклады АН СССР. Нов. сер. Т. 104. № 3. С. 485–486.
  12. Колесникова А. А., Конакова Т. Н., 2019. Почвенная мезофауна бореальных лесов европейского северо-востока России // Евразиатский энтомологический журнал. Т. 18. № 5. С. 312–319.
  13. Колесникова А. А., Долгин М. М., Акулова Л. И., 2023. Дождевые черви (Oligochaeta, Lumdricidae) Республики Коми // Труды Карельского научного центра РАН. № 1. С. 19–36.
  14. Маркова А. К., Пузаченко А. Ю., 2008. Комплексы млекопитающих максимальной стадии последнего оледенения (Last Glacial Maximum – LGM) (<=24 – >=17 тыс. лет назад) // Эволюция экосистем Европы при переходе от плейстоцена к голоцену (24–8 тыс. л. н.). М.: Товарищество научных изданий КМК. С. 91–116.
  15. Никольский В. С., 1983. Строение жевательного аппарата землероек (Soricidae) // Зоологический журнал. Т. 62. № 7. С. 1077–1086.
  16. Никольский В. С., 1990. Адаптивные преобразования костно-мышечной системы в эволюции Soricomorpha // Зоологический журнал. Т. 69. № 3. С. 81–90.
  17. Орлов В. Н., Кривоногов Д. М., Черепанова Е. В., Щегольков А. В., Григорьева O. O., 2019. Ассортативное скрещивание в гибридных зонах между хромосомными расами обыкновенной бурозубки, Sorex araneus L. (Soricidae, Soricomorpha) // Уcпехи современной биологии. Т. 139. С. 315–325.
  18. Орлов В. Н., Сычева В. Б., Черепанова Е. В., Борисов Ю. М., 2013. Краниометрические различия контактирующих хромосомных рас обыкновенной бурозубки Sorex araneus (Mammalia) как следствие их ограниченной гибридизации // Генетика. Т. 49. № 4. С. 479–490.
  19. Орлов В. Н., Черепанова Е. В., Кривоногов Д. М., Щегольков А. В., Борисов Ю. М., 2017. Зональные и рефугиальные этапы в эволюции видов: пример обыкновенной бурозубки, Sorex araneus L. (Soricidae, Soricomorpha) // Успехи современной биологии. T. 137. № 2. С. 119–134.
  20. Орлов В. Н., Крищук И. А., Черепанова Е. В., Борисов Ю. М., 2023. Направленная эволюция кариотипа обыкновенной бурозубки Sorex araneus (Mammalia) // Успехи современной биологии. T. 143. № 1. С. 52–67.
  21. Павлова С. В., Тумасьян Ф. А., Щипанов Н. А., 2014. Разнообразие хромосомных вариантов у обыкновенной бурозубки Sorex araneus (Eulipotyphla, Mammalia) на Европейской территории России // Поволжский экологический журнал. № 4. С. 555–563.
  22. Перель Т. С., 1979. Распространение и закономерности распределения дождевых червей фауны СССР. М.: Наука. 272 с.
  23. Распопова А. А., Щипанов Н. А., 2011. Изменчивость участка цитохрома b в разных хромосомных расах и популяциях обыкновенной бурозубки Sorex araneus L., 1758 // Генетика. Т. 47. № 4. С. 527–536.
  24. Соколов А. А., 1956. Значение дождевых червей в почвообразовании. Алма-Ата: Изд-во АН Казахской ССР. 262 с.
  25. Тюрин В. В., Щеглов С. Н., 2015. Дискриминантный анализ в биологии: монография. Краснодар: Кубанский государственный университет. 126 с.
  26. Шашков М. П., Камаев И. О., 2010. Население дождевых червей темнохвойных лесов нижней части бассейна реки Большая Порожная (приток р. Печора) // Труды Печоро-Илычского гос. заповедника. Сыктывкар. Вып. 16. С. 204–207.
  27. Щипанов Н. А., Бобрецов А. В., Куприянова И. Ф., Павлова С. В., 2011. Межрасовая и межпопуляционная изменчивость фенотипических (краниальных) признаков обыкновенных бурозубок (Sorex araneus L., 1758) // Генетика. Т. 47. № 1. С. 76–86.
  28. Щипанов Н. А., Сычёва В. Б., Тумасьян Ф. А., 2016. Морфометрические дистанции и структурирование населения обыкновенной бурозубки Sorex araneus L. (Lipotyphla: Soricidae) // Известия Российской академии наук. Серия биологическая. № 5. С. 511–524.
  29. Юдин Б. С., 1989. Насекомоядные млекопитающие Сибири. Новосибирск: Наука. 547 с.
  30. Chętnicki W., Fedyk S., Banaszek A., Szalaj K. A., Ratkiewicz M., 1996. Morphometrical characteristics of the common shrew (Sorex araneus L.) from interracial hybrid zones // Hereditas. V. 125. P. 201–207.
  31. Dötsch C., 1985. Masticatory function in schrews (Soricidae) // Acta Zoologica Fennica. V. 173. P. 231–235.
  32. Frafjord K., 2008. Can environmental factors explain size variation in the common shrew (Sorex araneus)? // Mammalian Biology. V. 73. № 6. P. 415–422.
  33. Horn A., Basset P., Yannic G., Banaszek A., Borodin P. M., Bulatova N. Sh. et al., 2012. Chromosomal rearrangements do not seem to affect the gene flow in hybrid zones between karyotypic races of the common shrew (Sorex araneus) // Evolution. V. 66. P. 882–889.
  34. Mackiewicz P., Moska M., Wierzbicki H. et al., 2017. Evolutionary history and phylogeographic relationships of shrews from Sorex araneus group // PLoS One. V. 12. e0179760.
  35. McNab B.K., 2010. Geographic and temporal correlations of mammalian size reconsidered: a resource rule // Oecologia. V. 164. № 1. P. 13–23.
  36. Mishta A., 2007. Morphometric variation of the common shrew Sorex araneus in Ukraine, in relation to geoclimatic factors and karyotype // Russian Journal Theriology. V. 6. № 1. P. 51–62.
  37. Nováková L., Vohralík V., 2017. Age and sex skull variation in a model population of the common shrew (Sorex araneus) // Folia Zoologica. V. 66. № 4. P. 254–261.
  38. Ochocińska D., Taylor J. R.E., 2003. Bergmann’s rule in shrews: geographical variation of body size in Palearctic Sorex species // Biological Journal of the Linnean Society. V. 78. № 3. P. 365–381.
  39. Okulova N. M., Balakirev A. E., Orlov V. N., 2007. Craniometrical characteristics of some Sorex araneus chromosomal races // Russian Journal of Theriology. V. 6. № 1. P. 63–71.
  40. Orlov V. N., Kozlovsky A. I., Okulova N. M., Balakirev A. E., 2007. Postglacial recolonisation of European Russia by the common shrew Sorex araneus // Russian Journal of Theriology. V. 6 (1). Р. 97–104.
  41. Pavlova S. V., Shchipanov N. A., 2018. New karyotypes of the common shrew Sorex araneus (Lipotyphla, Mammalia) at the northern periphery of the species range in European Russia // Mammal Research. V. 63. https://doi.org/10.1007/s13364-018-0409-6 (дата обновления: 25.02.2019).
  42. Petersen H., Luxton M., 1982. A comparative analysis of soil fauna populations and their role in decomposition processes // Oikos. V. 39. № 3. P. 287–388.
  43. Petit J. R., JouzelJ., Raunaud D. et al., 1999. Climate and atmospheric history of the past 420,000 years from the Vostok ice core, Antarctica // Nature. V. 399. P. 429–436.
  44. Polly P. D., 2007. Phylogeographic differentiation in Sorex araneus: morphology in relation to geography and karyotype // Russian Journal of Theriology. V. 6. № 1. P. 73–81.
  45. Polyakov A. V., Onischenko S. S., Ilyashenko V. B., Searle J. B., Borodin P. M., 2002. Morphometric difference between the Novosibirsk and Tomsk chromosome races of Sorex araneus in a zone of parapatry // Acta Theriologica. V. 47. № 4. P. 381–387.
  46. Prost S., Klietman J., van Kolfschoten T., Guralnick R. P., Waltari E. et al., 2013. Effects of late quaternary climate change on Palearctic shrews // Global Change Biol. V. 19. P. 1865–1874.
  47. Ratkiewicz M., Fedyk S., Banaszek A., Chętnicki K. A.W., Sazałaj K. A. et al., 2002. The evolutionary history of the two karyotypic groups of the common shrew Sorex araneus, in Poland // Heredity. V. 88. P. 235–242.
  48. Shchipanov N. A., Voyta L. L., Bobretsov A. V., Kuprianova I. F., 2014. Intra-species structuring in the common shrew Sorex araneus (Lipotyphla: Soricidae) in European Russia: morphometric variability could give evidence of limitation of interpopulation migration // Russian Journal of Theriology. V. 13. № 2. P. 119–140.
  49. Searle J. B., Polly P. D., Zima J. (Eds), 2019. Shrews, Chromosomes and Speciation (Cambridge Studies in Morphology and Molecules: New Paradigms in Evolutionary Bio). Cambridge: Cambridge University Press. 475 p.
  50. Wójcik J. M., Bogdanowicz W., Pucek Z., Wójcik A. M., Zalewska H., 2000. Morphometric variation of the common shrew Sorex araneus in Poland, in relation to karyotype // Acta Theriologica. V. 45. Suppl. 1. P. 161–172.
  51. Wόjcik J. M., Ratkiewicz M., Searle J. B., 2002. Evolution of the common shrew Sorex araneus: chromosomal and molecular aspects // Acta Theriol. V. 47. Suppl. 1. P. 139–167.
  52. Yom-Tov Y., Yom-Tov J., 2005. Global warming, Bergmann’s rule and body size in the masked shrew Sorex cinereus Kerr in Alaska // Journal of Animal Ecology. V. 74. № 5. P. 803–808.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Fig. 1. Locations of registration of chromosome races of the common shrew and collection of material. Squares – Moscow race (Mo), triangles – Manturovo race (Ma), circles – Serov race (Se). Localities: 1Mo – Zvenigorod, 2Mo – Konakovo, 3Ma – Ramenye, 4Ma – Dan, 5Se – Yaksha, 6Se – Garevka, 7Se – Yanypupuner, 8Se – Vorkuta.

Download (669KB)
Indexing metadata
3. Fig. 2. Scheme of skull measurements (1–7) of the common shrew. Designations of features are given in the text; ms – lower jaw joint, vs – upper jaw joint.

Download (349KB)
Indexing metadata
4. Fig. 3. The distribution of forces in the jaw apparatus of the common shrew (according to: Nikolsky, 1990): Fmt is the direction of the force vector of contraction of the temporal muscle, Fсж is the direction of the force vector of compression of the jaws in the area of ​​the symphysis of the lower jaw, l1 and l2 are the shoulders of the corresponding forces - Fmt and Fсж, respectively, TO is the fulcrum of the lower jaw joint, B is the coronoid process, HB is the descending branch of the lower jaw. Photo of the skull https://skullbase.info/skulls/mammals/common_shrew_-_male.php

Download (669KB)
Indexing metadata
5. Fig. 4. Variability of skull features (mm) of the common shrew in different localities of three chromosomal races. Sample designations are as in Fig. 1.

Download (260KB)
Indexing metadata
6. Fig. 5. Variability of the projection of the brain capsule (BCP × DMC) and the ratio of the height of the lower jaw to the length of its descending branch (HLR / LDL) in shrews of different localities of three chromosomal races. Designations of samples as in Fig. 1.

Download (153KB)
Indexing metadata
7. Fig. 6. Position of the centroids of the common shrew samples in the space of the first two discriminant functions. Designations of the samples in Fig. 1. Squares – Moscow race, circles – Serov race, triangles – Manturovo race. Position of the centroids of the samples: A – by morphometric features, B – by indices of morphometric features.

Download (103KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2025 Russian Academy of Sciences